水稻病毒对农业生产造成重大危害，而昆虫作为传播媒介，是水稻病毒大范围流行暴发的重要因素。由媒介昆虫垂直传播的病毒可在昆虫体内高效越冬进一步加重了次年水稻病毒病害的暴发流行。由电光叶蝉传播的水稻瘤矮病毒（RGDV）近年来在我国广东、福建等省份流行成灾。此前团队已报道RGDV以附着在叶蝉精子表面的方式，经雄虫精子垂直传播至昆虫子代，且不损害精子功能；随后解析了RGDV和昆虫内共生病毒（RdFV）协同挟持叶蝉精子特异蛋白HongrES1实现高效父本垂直传播的机制（Nature Communications, 2019; 2023）。已知Pelo（Pelota）与GTPase Hbs1（Hsp70 subfamily B suppressor1）形成核糖体拯救复合物，是mRNA质量监控系统NGD（no-go decay）通路的重要因子，并参与精子发育过程。

2024年8月9日，我司魏太云研究员团队在《Nature Communications》（《自然-通讯》）期刊在线发表了题为" Insect ribosome-rescuer Pelo-Hbs1 complex on sperm surface mediates paternal arbovirus transmission "（昆虫精子表面核糖体拯救复合物Pelo-Hbs1介导父系虫媒病毒传播的机制）的研究论文，发现在精子表面表达的昆虫核糖体拯救复合体Pelo-Hbs1介导雄虫垂直传播RGDV，揭示了昆虫精子特异性表达的Pelo-Hbs1复合体被调节以促进病毒经父本垂直传播而不破坏精子功能的分子机制。

该论文以电光叶蝉和其垂直传播的RGDV为研究对象，首先明确了在电光叶蝉精子特异表达的Pelo-Hbs1复合体受RGDV侵染其蛋白积累水平有所下降，但mRNA水平不受影响。Pelo与RGDV 非结构蛋白Pns11直接互作从而介导包裹病毒粒体的Pns11小管靶向结合精子，促进Pns11小管介导的RGDV经父本垂直传播（图1）。随后发现Pns11小管的装配依赖于Hsp70的活性，而Pelo-Hbs1复合物中的Hbs1可通过抑制Hsp70活性抑制Pns11小管的组装，从而发挥病毒限制因子的功能。然而，病毒侵染激活的含有C3HC4-type RING domain的泛素连接酶E3介导Pelo泛素化降解，协同引起Hbs1降解。重要的是，Pns11有效地与Pelo竞争结合泛素连接酶E3，从而拮抗泛素连接酶E3介导的Pelo-Hbs1降解，这些过程导致病毒侵染的雄虫精巢中Pelo-Hbs1复合物的轻微减少，抑制了泛素连接酶E3对Pelo的过度降解，促进了有效的小管组装，从而维持了RGDV在精巢中的持久侵染（图2）。研究结果揭示了昆虫精子特异性表达的Pelo-Hbs1复合体被调节以促进植物病毒经介体父本垂直传播而不破坏精子功能的分子机制，为开拓新的阻断介体昆虫对植物病毒传播的策略提供了重要的理论基础。

图1. Pelo-Hbs1复合物介导RGDV编码的Pns11小管进入睾丸并靶向精子表面的模型

图2. RGDV调控Pelo-Hbs1复合物促进Pns11小管介导病毒经介体父本垂直传播而不损害精子功能的机制模型

我司孙新艳博士生、杜宇博士生、程玉硕士为论文共同第一作者，魏太云研究员为通讯作者。该研究得到了科技部重点研发项目、国家自然科学基金委联合基金项目和福建省自然科学基金面上项目的资助。