2024年8月12日,《Nature Communications》(《自然-通讯》)期刊在线发表了我司闽台作物有害生物生态防控国家重点实验室陈倩/魏太云研究员团队研究论文“Plant viruses exploit insect salivary GAPDH to modulate plant defenses”(植物病毒利用昆虫唾液蛋白GAPDH调节植物防御反应)。该论文揭示了水稻瘤矮病毒(RGDV)操纵介体电光叶蝉唾液蛋白3-磷酸甘油醛脱氢酶(GAPDH)释放至水稻韧皮部,通过抑制水稻防御实现RGDV高效传播的策略。
自然界中80%的植物病毒由介体昆虫传播,而植物病毒伴随介体昆虫唾液传播至寄主韧皮部的致病过程是植物病害暴发流行的关键。唾液成分从昆虫到达寄主,并跨界调控寄主防御反应从而影响昆虫取食和病毒传播的过程建立了病毒-昆虫-寄主三者关联。这些昆虫的唾液成分如何通过操纵寄主植物的防御反应从而调控病毒传播的机制目前正在逐步被揭示。
许多刺吸式口器的昆虫(叶蝉、飞虱、蚜虫、木虱等)唾液中都含有GAPDH,但是功能尚不知晓。本研究以RGDV-电光叶蝉-水稻作为研究模型,发现电光叶蝉唾液GAPDH可搭载外泌体从唾液腺细胞质进入唾液腔,在昆虫取食时,伴随唾液释放至水稻韧皮部。进入韧皮部后,叶蝉GAPDH可降低水稻H2O2含量,便利叶蝉的取食。RGDV侵染电光叶蝉唾液腺,可提高唾液GAPDH的含量和向水稻的释放量,大幅度降低水稻的H2O2含量,促进叶蝉的取食和传毒。进一步发现叶蝉GAPDH蛋白的第149和152位半胱氨酸上的巯基(-SH)可作为氧化活性位点被水稻H2O2氧化,消耗了H2O2,从而降低水稻H2O2的含量,使叶蝉唾液GAPDH成为抑制H2O2的唾液效应子。但是叶蝉GAPDH的过度氧化,会生成二硫键连接的GAPDH二聚体,对水稻细胞造成不可逆的细胞毒性。为了降低这种细胞毒性,水稻启动紧急防御,利用谷胱甘肽(GSH)通过S-谷胱甘肽化GAPDH的氧化产物,抑制GAPDH的过度氧化对水稻细胞的损害,维持了细胞活力。研究呈现了昆虫-植物“攻击-防御”的关系,也体现了植物病毒利用昆虫唾液蛋白来调节植物防御的策略,从而使昆虫在不造成植物细胞受到过度伤害的情况下,可持续地取食,促进病毒传播。研究还发现半翅目介体昆虫黑尾叶蝉、褐飞虱、白背飞虱、柑橘木虱的唾液GAPDH可普遍抑制寄主植物的H2O2积累,具备促进昆虫取食和传播病原物的潜力。
本研究是在继水稻矮缩病毒(RDV)挟持黑尾叶蝉卵黄原蛋白(Vg)共同搭载外泌体,从唾液腺释放至水稻,促进自身水平传播的研究(Nature Communications 2024; eLife 2021)之后,发现的又一个介体昆虫唾液蛋白能协助病毒传播的功能和机制。也是在揭示了消化道GAPDH参与RGDV诱导电光叶蝉不完全自噬反应,维持RGDV持久性侵染的报道(Autophagy 2023)后,开展的后续和延伸研究。
我司硕士王新、博士生吴海波为论文的共同第一作者、陈倩研究员为通讯作者,魏太云研究员指导研究工作。该研究得到了国家重点研发项目(2023YFD1300300)、国家自然科学基金区域创新发展联合基金重点项目(U21A20221)和福建省自然科学基金重点项目(2021J02010)的资助。
原文链接:
https://doi.org/10.1038/s41467-024-51369-8