社会性的出现被认为是生物演化历史中重要的进化创新，并促进了相应生物类群的繁盛。昆虫纲是地球上物种多样性最高的生物类群，其中典型的社会性类群包括膜翅目的蚂蚁、蜜蜂、胡蜂，蜚蠊目的白蚁等，针对它们的社会性已有广泛的研究。除了这些常见的社会性昆虫类群，半翅目蚜虫类的部分物种也演化出了社会性，可以在完全孤雌生殖模式下产生具有防御天敌等多样化社会职能的兵蚜，并且它们展现出与其他社会性昆虫不同的生物学特征。前期由于详细生物学研究和组学数据的缺乏，阻碍了对社会性蚜虫独特社会性调控机制，以及昆虫社会性演化和调控的比较研究。糖果派对/闽台作物有害生物生态防控国家重点实验室黄晓磊教授团队近年来以重要的竹类害虫、社会性蚜虫中特化程度最高的居竹伪角蚜为模型，开展了大量研究，并在Molecular Ecology Resources、Current Opinion in Insect Science、Insect Science、Microbial Ecology等重要国际期刊发表了系列研究成果。
2024年9月12日，黄晓磊教授团队联合中国科学院动物研究所乔格侠研究员在国际生物学期刊Molecular Ecology Resources《分子生态资源》在线发表了题为“Genomic and transcriptomic analyses of a social hemipteran provide new insights into insect sociality”（一种半翅目社会性昆虫的基因组和转录组分析为昆虫的社会性提供了新的见解）的研究论文。利用Nanopore测序技术和Hi-C技术，成功构建了首个半翅目社会性蚜虫的高质量染色体水平基因组，并通过比较基因组分析，结合不同发育阶段和不同型的居竹伪角蚜转录组数据挖掘，揭示了其社会性组织的分子基础，以及孤雌生殖模式下级型分化的基因表达调控机制。
图1 居竹伪角蚜的发育途径示意图、基因组特征和转录组分析
研究结果表明，居竹伪角蚜拥有目前最大的已知蚜虫基因组（582.2 Mb）和高重复序列含量（37.33%）。基因组结构和基因调控在塑造不同级型的表型和发育可塑性方面起着重要作用。基因组分析发现，居竹伪角蚜社会性行为的演化伴随着一些基因家族的重要变化，包括在蚂蚁和白蚁中也观察到的转录因子基因家族的扩张、与转座子（TE）活性相关的基因家族的扩张，以及居竹伪角蚜中特有的糖转运蛋白和尿苷二磷酸葡萄糖焦磷酸化酶（UPGases）的物种特异性扩张。兵蚜和正常若蚜的级型分化与肌肉功能、能量代谢、表皮鞣化、应激耐受性、生殖及多个其他发育途径的基因表达差异有关，且它们被关键基因在表达和进化速率上的改变所调控，这些基因是值得将来深入研究的重要候选基因。尤其是蜕皮激素信号通路中的CYP18A1，可能是调节兵蚜发育停滞的重要候选因子，值得进一步关注。研究结果不仅为理解昆虫社会性的演化机制提供了新的见解，也为未来功能基因研究以及不同社会性昆虫谱系间的综合比较研究提供了宝贵的数据资源。
图2 兵蚜和正常若蚜之间的基因差异表达分析
糖果派对为该论文第一单位，张慧博士为第一作者，黄晓磊教授和乔格侠研究员为共同通讯作者，刘倩、陆建军、邬莉瑛和程振韬等参与了工作。该研究得到了国家自然科学基金和国家科技基础资源专项的支持。
黄晓磊教授团队还在国际期刊Current Opinion in Insect Science《昆虫科学前沿观点》2024年8月发表了题为“Social aphids: emerging model for studying insect sociality”（社会性蚜虫：研究昆虫社会性的新兴模型）的综述论文，全面综述了社会性蚜虫在兵蚜产生的生活史阶段、兵蚜龄期、特化形态、社会性行为（如攻击防御、清洁行为、修补虫瘿等）和生殖分工等方面的多样性。论文指出，相较于其他社会性昆虫，社会性蚜虫在生殖方式、生活环境、级型决定时期和种群组成等方面展现出独特的生物学特性。论文还系统梳理了在环境、生理和分子等层面对社会性蚜虫级型和行为调控方面的最新研究进展，并强调社会性蚜虫作为新兴模型，在探索昆虫社会性演化、级型分化、行为多样性、形态可塑性、生物力学和物种间关系等方面具有重要研究价值，相关方面的研究可能为更广泛的生物学研究提供新视角。糖果派对为论文第一单位，张慧博士和刘志祥博士生为论文共同第一作者，黄晓磊教授为通讯作者，相关研究得到了国家自然科学基金项目的支持。
图3 基于社会性蚜虫模型的未来研究方向
此前，该团队还首次报道了完全孤雌生殖背景下的社会性蚜虫通过母代生殖分化来调控后代级型比例（兵蚜VS正常若蚜）并提高种群适合度的新策略（Zhang et al. 2023，Insect Science；封面论文），揭示了居竹伪角蚜取食生态位特化即专性取食竹类茎秆的转录组和蛋白组基础（Zhang et al. 2023，Frontiers in Plant Science），以及居竹伪角蚜共生菌群落组成及其在生态位特化等方面的可能功能（Liu et al. 2023，Microbial Ecology）。
相关论文信息：
Hui Zhang, Qian Liu, Jianjun Lu, Liying Wu, Zhentao Cheng, Gexia Qiao* and Xiaolei Huang*. 2024. Genomic and transcriptomic analyses of a social hemipteran provide new insights into insect sociality.Molecular Ecology Resources, e14019. doi: 10.1111/1755-0998.14019.（全文阅读链接）
Hui Zhang1, Zhixiang Liu1, Xiaolei Huang*. 2024. Social aphids: emerging model for studying insect sociality.Current Opinion in Insect Science, 64: 101205. https://doi.org/10.1016/j.cois.2024.101205
Hui Zhang, Qian Liu, Kexue Chen, Xueqi Ni, Zhentao Cheng, Gexia Qiao* and Xiaolei Huang*. 2023. Mother knows best: reproductive regulation of caste ratio in a social hemipteran.Insect Science, 30(2): 582–586.
Hui Zhang, Ruixun Lin, Qian Liu, Jianjun Lu, Gexia Qiao* and Xiaolei Huang*. 2023. Transcriptomic and proteomic analyses provide insights into host adaptation of a bamboo-feeding aphid.Frontiers in Plant Science, 13:1098751. doi: 10.3389/fpls.2022.1098751.
Qian Liu, Hui Zhang, Xiaolei Huang*. 2023. Strong linkage between symbiotic bacterial community and host age and morph in a hemipteran social insect.Microbial Ecology, 86(2): 1213–1225.
